平安城内，人类、狸猫与天狗三族共存，共同维系着这座古都的运转。故事聚焦于狸猫名门“下鸭家”，这家主人总一郎生前备受敬仰，却在数年前神秘离世，留下未解之谜。如今，下鸭家的重担落在了遗孀与四个性格迥异的儿子肩上，母亲始终坚信孩子们终能继承亡父衣钵，成为伟大的狸猫。
长子矢一郎生性古板，遇事往往优柔寡断，难以独当一面；次子矢二郎则内向自闭，早已对世俗之事不闻不问。幺弟矢四郎胆小如鼠，常常在关键时刻退缩不前。唯有三子矢三郎与众不同，他虽身为狸猫，却能自如化为人形，行事只求有趣，活得洒脱不羁。
矢三郎曾拜在天狗赤玉先生门下，然而这位恩师如今法力大不如前，更陷入一段苦恋之中。他深深迷恋着美貌绝世且生性不羁的人类女子弁天，而她竟是京都秘密组织“星期五俱乐部”的成员。在这错综复杂的关系网中，下鸭一家居住在纠之森，面对家族的过往与城市的变迁，上演出一幕幕荒诞而又温情的生活喜剧。
