日暮戈薇是一名普通的国中三年级女生，十五岁的她在某日偶然通过家中神社的枯井，穿越时空来到了五百年前的战国时代。那是一个狼烟四起、妖怪横行的乱世，大地生灵涂炭，处处充满危险。在御神木旁，戈薇邂逅了被封印长达五十年的半妖犬夜叉，并意外解开了他的束缚。
回溯过往，犬夜叉曾为变成真正妖怪而追求四魂之玉，由此结识了灵力强大的巫女桔梗。两人在相处中互生情愫，犬夜叉愿化为人身，桔梗也打算净化玉石后回归平凡生活。然而，心怀邪念的盗贼鬼蜘蛛将身心献给妖怪，转生为邪恶半妖奈落，从中恶意挑拨。最终导致犬夜叉被桔梗封印于神木，重伤的桔梗也在绝望中悲凉离世。
作为桔梗的转世，戈薇在解救犬夜叉时不慎射碎了四魂之玉，碎片散落各地。为了找回这些蕴含强大力量的碎片，她与犬夜叉结伴踏上了一段充满艰难险阻的旅途。途中，他们先后结识了七宝、弥勒以及珊瑚等伙伴，众人并肩作战，共同面对未知的挑战与强大的敌人。这段跨越时空的冒险，不仅关乎碎片的收集，更是一场关于救赎与成长的旅程。
